Os Chao desapareceram e Sonic the Hedgehog e Miles "Tails" Prower imediatamente entram no caso para encontrá-los. Acontece que Eggman Nega (mais uma vez disfarçado de Doutor Eggman) roubou o Chao e os escondeu dentro de uma mansão assombrada. Seu plano é alimentá-los com uma besta interdimensional chamada "Ifrit", que precisa comê-los para se tornar invencível . Depois disso, ele planeja liberar o Ifrit no mundo para destruí-lo. No entanto, para abrir o portal para o mundo dos Ifrit, as sete Esmeraldas do Caos são necessárias. Eggman Nega contrata secretamente Rouge the Bat para coletar as Esmeraldas do Caos. A Mestre Esmeralda também desapareceu (novamente) e Knuckles, a Equidna, se junta a Rouge para encontrá-la. Enquanto isso, Silver, o Ouriço, retornou de um futuro agora arruinado causado pelo Ifrit. A fim de fazer um futuro mais feliz, ele procura e rouba os Chao que restam para escondê-los. Espio primeiro pensou que Silver estava escondendo Chao por uma causa do mal, mas Espio descobre que Silver estava tentando salvar o mundo. Então, eles trabalham juntos para salvar o mundo. O verdadeiro Dr. Eggman envia Metal Sonic para encontrar Shadow e conta a ele sobre os planos de Nega. Nega soube do Ifrit acessando os diários do Professor Gerald Robotnik, e Shadow e Metal Sonic partiram para recuperar as Esmeraldas do Caos antes dele. Eggman usa Metal Sonic como um dispositivo de comunicação para ajudar Shadow ao longo do caminho. Todas as equipes se encontram na Zona da Perseguição Mística, onde fica o portal para o mundo dos Ifrit. Apesar de Rouge coletar apenas seis das Esmeraldas, o portal se abre de qualquer maneira e Nega despacha sua nova cópia de Metal Sonic, Metal Sonic 3.0 para despertar o Ifrit. Apesar de possuir as mentes de Sonic, Tails, Knuckles e Rouge (dependendo de quem o jogador joga), o Ifrit é derrotado pelas outras equipes. Sombra e Metal Sonic derrotam o Ifrit e fecham o portal, mas eles e Eggman Nega estão presos na dimensão do Ifrit. No entanto, Metal Sonic rasga seu chassi, revelando a 7ª Esmeralda do Caos. Shadow usa a Esmeralda para se teletransportar de volta com Metal Sonic. Nega fica presa sob alguns escombros. Sonic e Tails salvam todos os Chao e os levam para um Jardim Chao e relaxam lá enquanto Knuckles encontra a Esmeralda Mestre no Detector de Esmeralda que ele e Rouge roubaram de Eggman Nega. Rouge rouba a Master Emerald e corre, e Silver retorna ao que ele espera ser um futuro feliz. Espio tem que responder a Vector, o Crocodilo, que gastou o pagamento antecipado de seu cliente em taxas de aluguel atrasadas.