Drakengard segue a história de um príncipe sem reino chamado Caim que luta pela União contra o Império. Sob a proteção da União estão os Hierarcas e a Deusa, atualmente a irmã de Caim, Furiae, que é uma manifestação humana de um dos quatro selos que protegem o mundo de ser quebrado. Quando o jogo começa, Caim é fatalmente ferido em uma batalha com o Império. Encontrando um Dragão Vermelho capturado que também está perto da morte, Caim faz uma escolha fatídica. Em troca de suas vidas, o Dragão Vermelho e Caim entrarão em um pacto. Este pacto acorrentará para sempre suas vidas umas às outras e ligará suas almas, ao custo de algo insubstituível. Recarregada com o fogo de um Dragão, a vingança de Caim queima sobre o inimigo... O jogador controla Caim em sua missão. O jogo é separado em três modos distintos: Combate Aéreo, Combate Terrestre e Combate de Eventos. Em Combate Aéreo, Caim monta o lombo de dragão contra uma variedade de inimigos aéreos que respiram bolas de fogo (tiros únicos fortes e múltiplos tiros de bloqueio mais fracos). O Dragão é ágil e é capaz de escapar das ameaças que chegam, virando-se completamente em um momento. No combate terrestre, o jogo é mostrado em 3ª pessoa, embora geralmente em grandes áreas abertas. Controlando Caim, sua principal habilidade é o uso de uma variedade de armas encontradas no campo de batalha, cada uma com seus próprios poderes mágicos. Estes são aumentados através do uso contínuo e, especificamente, através da morte de inimigos individuais. Em combate terrestre, Caim também pode invocar seu Dragão para cavalgar e atacar inimigos do ar. O combate de evento é semelhante ao combate terrestre, mas mostrado isometricamente, restrito a uma única arma e sem a ajuda de um dragão. É usado principalmente para contar sequências de histórias.