The Legend of Dark Witch 3 se concentra em refinar a mecânica de jogo da série Dark Witch, removendo muitos recursos presentes em The Legend of Dark Witch e The Legend of Dark Witch 2, enquanto modifica outros para criar um jogo mais simplificado. Bruxa Negra 3 não possui Habilidades Técnicas ou Magia de Vingança disponível para o jogador. Além disso, o Medidor de Aprimoramento foi simplificado para Velocidade, Asa e Largura, com a Largura funcionando como uma combinação dos slots Liner e Power nos jogos anteriores.

Nas Ilhas Antigas (onde o primeiro jogo, The Legend of Dark Witch, acontece), humanos e Fae estão em combate. O Corpo de Leões Mágicos, um grupo de elite de humanos empunhando magia, representa uma ameaça significativa para os Fae. Ou seja, até que uma traição repentina força o membro do Corpo de Leões Mágicos, Day, a ser exilado das Ilhas Antigas e, finalmente, resulta na dissolução do grupo. Day, empenhado em vingança, retorna às Ilhas Antigas. Suas intenções são notadas por Zizou Olympia, que desce sobre Pedra do Folclore para detê-la. O encontro de Zizou com Day inicialmente parece rotineiro, mas toma um rumo repentino quando Day ativa "Capacidade Zero" para drenar Zizou de seus poderes. É então que a irmã de Zizou, Mati Olympia, entra na briga e usa seus poderes para anular a Capacidade Zero, resultando na retirada de Day. Procurando obter mais conhecimento da situação, Zizou procura os ex-membros do Corpo Mágico de Leões: um familiar lutador do tesouro, um cínico fechado, o mais novo bibliotecário dos Jardins Celestiais, um decorador de flores com boca de motor, um mecânico atualmente trabalhando em uma torre de relógio, um diretor de artesanato disfarçando-se como uma Fae, uma ladra cavalheiresca e uma garota que se imagina como uma super-heroína. Depois de derrotá-los, ela então olha para os Fae e encontra uma pequena bruxa com uma grande atitude, uma mulher felina forte, mas atrevida, uma mulher sedutora com uma cobra de estimação e um soldado dracônico com um forte senso de honra. O final depende muito de qual personagem você interpreta. Enquanto Zizou luta contra os Fae, Day incendeia a Pedra do Folclore, levando a um confronto entre os dois naquela área