Silent Bomber é um jogo à moda antiga que se passa no futuro. Você joga como um personagem chamado Jutah Fate, um homem geneticamente modificado criado pelo governo. Você é especialista em usar bombas. Você começa sendo capaz de colocar apenas algumas bombas de cada vez, mas eventualmente pode aumentar o número coletando E-Chips. É um jogo rápido de explodir coisas antes que elas explodam você.

O jogo começa com Jutah Fate, um criminoso de guerra, sendo convocado para uma operação militar secreta por seu planeta natal, Hornet. Sete anos antes, ele recebeu ordens para destruir uma fortaleza inimiga, apenas para descobrir que há civis lá dentro. Devido ao trauma de ter que seguir suas ordens, ele é em grande parte desprovido de emoções. A missão é destruir um cruzador espacial, conhecido como Dante, que está ameaçando o planeta. Também fazem parte da missão Benoit Manderubrot, um criminoso político; Micino Tifone, um espião; e John Loss, um artista de fuga e membro de uma tribo oprimida. A operação é chefiada pela CO Annri Ohara. Ao chegar ao Dante, seu navio é abatido pelas armas antiaéreas de Dante. Todos pousam no cruzador ilesos, mas Jutah é separada do grupo. À medida que o jogo avança e Jutah é convidada a destruir várias partes de Dante, Jutah e Annri começam a desenvolver sentimentos um pelo outro. Finalmente, Jutah chega à ponte de Dante, mas descobre que a tripulação foi morta por suas próprias defesas. Um holograma de Benoit aparece e revela que foi ele quem matou a tripulação, e que ele havia assumido o controle do navio e ainda planejava destruir Hornet. Depois que Jutah se recusa a se juntar a Benoit, Benoit tenta matá-lo ejetando-o para o espaço. Ele é resgatado por sua tripulação enquanto Benoit sela Dante. Jutah invade a nave e destrói o poderoso canhão de Dante a tempo de salvar Hornet. Sem o canhão, Jutah encontra Benoit no núcleo da nave e descobre que Benoit se uniu à IA de Dante. Após a batalha final, Benoit ativa o sistema de autodestruição de Dante. Jutah tenta voltar para seu navio, mas seu caminho está bloqueado, forçando os outros a sair sem ele. O jogo termina com Jutah visitando Annri em sua casa três anos depois.